综述：间作功能的塑性响应

　　

间作功能中的可塑性响应

弗兰卡?J?邦格斯（Franca J. Bongers），约赫姆?B?埃弗斯（Jochem B. Evers），尼尔斯?P?R?安滕（Niels P. R. Anten）

间作系统在冠层和土壤条件方面存在很大的异质性，这可能会诱导表型可塑性。来自瓦赫宁根大学与研究中心作物系统分析中心植物科学小组的研究人员回顾了观察到的不同类型的可塑性，以及这些可塑性在多大程度上影响作物表现，并概述了间作中可能出现的各种信号。研究可塑性是如何被诱导的，并量化其对间作表现的影响，这对于更好地理解物种混合的后果具有重要意义，同时也为间作作物育种提供了方向。

作物物种多样化，如间作，作为一种可持续改善农业系统的生态实践，正受到越来越多的关注。间作系统（方框 1），即在同一田地中种植两种或两种以上作物，且这些作物在其生长季节的至少一部分时间内共存，与单作系统相比，在产量、土地利用效率、养分和肥料利用效率、病虫害抑制以及土壤肥力等方面具有显著优势。然而，间作对这些生态系统效益的影响存在巨大差异，部分原因是气候条件、土壤状况、种植设计、作物种类以及每种作物所使用的品种（详见各种元分析）。要解读这些决定因素的影响，并理解间作优势背后的机制，还需要开展更多研究。这些知识能够为农民和育种者提供支持和参考，帮助他们了解间作作为一种可持续农业实践的潜力。

间作表现的一个重要决定因素是间作中作物物种或品种的组合。在间作中，与单作相比，田间作物物种的多样性增加了田间环境条件在时间和空间上的多样性（图 1）。这种环境条件的多样性能够在作物植株内引发各种结构和生理响应，即所谓的可塑性响应（方框 2），导致不同生长系统中的植株出现表型差异，这被称为表型可塑性。可塑性响应会影响作物生长，因此使得预测作物组合的表现具有挑战性。在不同情况下，表型可塑性通常指的是间作与单作相比的表型差异，而可塑性响应则是指间作系统中的环境信号所诱导的表型差异，这种差异是与单独生长、不存在种内或种间相互作用的植株所感知的信号相比较而言的（见方框 2）。在过去几十年里，农学家和生态学家一直在研究生态系统多样化的影响，但在很大程度上忽视了可塑性在决定作物和植被表现方面的作用。与此同时，生态生理学家一直关注与异质环境相关的可塑性，但并未将物种多样的系统纳入研究范围。在此，研究人员希望弥合这些领域之间的差距，并阐明可塑性响应可能是间作田等多样化系统表现的重要决定因素。

多样化作物系统中的可塑性响应可能与光照条件和资源可利用性在时间和空间上的变化有关，也可能与土壤微生物群落、杂草和昆虫种群组成的变化有关。然而，作物植株对这些条件变化的响应程度，以及这对间作功能和表现意味着什么，目前尚不清楚。一方面，可塑性响应可能会加剧资源竞争，从而抑制其中一个组成物种的生长。另一方面，可塑性响应能够使植株利用有利条件，增加资源吸收，进而促进所有组成物种的生长。在这篇综述中，研究人员概述了（i）可塑性、种间相互作用程度以及间作环境异质性之间的关系；（ii）目前在间作系统中观察到的作物植株可塑性的证据，以及这些可塑性对其表现的影响；（iii）间作中可能诱导可塑性响应的各种信号。

间作系统与环境条件的异质性

“间作” 这一术语用于多种混合作物种植设计，并且每种设计在时间和空间上都有其特定的环境异质性（图 1）。这里，研究人员所指的环境异质性是由种植的作物物种所诱导的，而非任何农业田地中无论种植设计如何都存在的土壤结构或养分的内在环境异质性。完全混合种植是指将组成物种充分混合并同时播种，这种种植方式中植株间的种间相互作用程度较高。然而，在田间尺度上，由于地上冠层和地下根系分布均匀，环境条件的异质性相对较低。由于物种的均匀混合，同一物种的每一株植物都会经历相似的条件。如果同一物种的所有植株都经历相似的条件，可塑性响应的重要性就会降低，因为植株都应表现出相似的性状值。与完全混合种植相比，交替行种植设计中的种间相互作用较低，这是因为行内存在种内相互作用，但由于不同表型的物种交替成行，通常会导致冠层和根系环境的异质性较高。条带间作系统的种间相互作用水平比行内间作低得多，这取决于一个物种条带内的行数，因为种间相互作用仅发生在两种植物相遇的条带边缘。条带在空间上的环境条件存在很大的异质性，这是由于具有相似或不同物种的行的不同组合造成的。在条带间作中，条带内排的植株与边缘排的植株所经历的条件不同，而在接力条带间作设计中，这种不同条件的体验更为明显。如果田间的单个植株经历不同的条件，可塑性响应能够使它们在两种情况下表现出不同的性状值。因此，当田间个体经历不同的环境条件时，物种表现出可塑性响应的能力可能更为有利。到目前为止，只有少数研究对田间不同的表型进行了量化，并将其与田间环境异质性联系起来，但尚未有研究能够比较在异质性更高或更低的间作中是否会出现更多的可塑性。环境条件的异质性部分与非生物条件有关，如光照和养分的可利用性。然而，生物条件，如微生物、杂草和昆虫群落的存在，在间作系统中也更为异质。这种间作所特有的环境条件异质性能够诱导各种可塑性响应，使植物能够利用有利条件或应对有害条件。总体而言，田间环境条件在时间和空间上的高度异质性，是表型可塑性对间作中作物物种有益的一个原因。

间作可塑性的证据及其对表现的影响

在（接力）条带间作设计中，与伴生种行直接相邻行中的植株（即边缘行），与条带中间以及单作中的植株所经历的条件不同。例如，在小麦 - 玉米接力间作系统中，当小麦种植在玉米幼苗旁边时，边缘行的小麦植株产生的有效分蘖数量是单作中直接与同种植株相邻的小麦植株的四倍，旗叶面积是其两倍，并且叶片会朝向玉米条带生长。这些可塑性响应可归类为资源觅食响应，使植株能够主动增加资源获取。在这种间作环境下，植株有机会获取额外的资源。这种可塑性响应在地下也能观察到，例如小麦与玉米、玉米与大豆或花生、小麦与大豆间作时，其中一个物种的根系长度密度在土壤剖面中会比单作时更高。

相反，间作所创造的条件也可能对其中一个组成物种有害，如严重遮荫或土壤资源竞争。同样，这些条件可能引发可塑性响应，但在这种情况下，可塑性响应能够使植株减轻竞争的不利影响，逃避伴生作物造成的不利条件。在大豆和玉米条带同时播种的情况下，大豆植株会受到相邻玉米植株的严重光照竞争，这导致大豆出现典型的避竞争响应，如增加茎长和提高比叶面积，试图避免遮荫并最大化光合表面积。在类似的玉米 - 大豆系统中，玉米植株的叶片也可能增加其比叶面积，以提高光捕获能力。这些植株还会对间作中的竞争表现出进一步的生理响应，如类胡萝卜素减少和叶绿素 b 增加，这提高了弱光下的碳同化效率。

资源觅食和逃避竞争是条带系统的典型特征，其中边缘行的植株与中间行或单作系统中被相同物种包围的典型作物表型偏差最大。然而，在行作和完全混合种植中，与资源觅食或避免竞争相关的可塑性响应也很重要。如果作物植株通过可塑性响应增加根系分布的差异，地下竞争就会减少，这能够增加资源吸收并促进作物生长。此外，在具有不同胁迫耐受性的物种混合物中，耐受性较强的物种可以通过可塑性更好地利用耐受性较弱物种生长较差所创造的更多资源，从而提高产量稳定性。与单作相比，在完全混合的豆科 - 禾本科间作中，已观察到作物物种表现出性状可塑性（如节数减少或分蘖数增加），导致间作中的性状空间比单作更大。然而，这种观察到的表型可塑性尚未与增加的觅食或减少的竞争响应联系起来，这使得它们对作物和系统表现的影响尚不明确。可塑性响应也可能由种内竞争水平的变化引起。例如，在特定的条带间作设计中，一个物种在其条带内的播种密度高于单作时，就会出现这种情况。总体而言，比较各种单作和间作系统中的作物性状、确定作物可塑性以及量化可塑性对间作中作物表现的影响尚未实现，但这对于确定可塑性在间作中的潜力至关重要。反过来，这对于理解不同间作系统中观察到的作物生长和表现差异也是必要的。

所有可塑性响应都可能影响间作中植株的表现，进而对整个间作的表现产生影响。组成物种生长持续时间重叠相对较短的接力间作系统，能够为组成作物提供额外资源，作物可以对这些资源做出可塑性响应，从而提高生产力。在小麦 - 棉花间作中，两种作物的共生期不到两个月，这使得后播种的物种（棉花）能够在先播种的物种（小麦）收获后，充分利用空出的伴生条带空间，几乎完全覆盖该空间，从而在光截获方面比单作具有优势，土地利用效率比单作高出 1.5 倍。此外，像玉米 - 小麦接力间作这样共生期比棉花 - 小麦更长的系统，可能比相应的单作更具资源效率，部分原因可归因于资源觅食响应。如果避竞争响应减轻了优势组成物种对劣势物种的负面影响，并且优势物种生长良好，那么整个系统的表现可能会超过单作。

可塑性对间作表现或间作中某一组成物种表现的具体贡献，难以通过实验轻易量化。除了可塑性响应，在接力系统中，间作表现的优势可能还来自更长的总生长季节以及由此带来的更多可用资源总量。优势也可能来自物种组成对传粉者、植食性昆虫和寄生蜂群落，以及土壤微生物群落等的影响。为了提取和量化可塑性对间作功能和表现的影响，植物建模发挥了重要作用。通过运行虚拟实验，利用计算机模拟比较具有代表对单作和间作条件可塑性响应表型的植株表现，有机会分离出可塑性响应对作物表现的贡献。特别是对于光照方面，这种方法已被证明对研究资源觅食和避竞争响应都很有用，并且能够通过虚拟探索植物性状空间，找到具有特别适合间作（地上和 / 或地下）可塑性响应的高性能表型。

间作中的信号多样性

在上一节中，研究人员认为间作与单作具有不同的环境条件，并且组成植株会对这些条件做出响应。在此，研究人员探讨与这些环境相关的哪些信号可能诱导可塑性响应。如前所述，植株在间作中所经历的环境条件异质性可能与单作中经历的有很大差异，因此植株接收的特定信号的类型、强度以及时空分布也可能有很大不同。然而，令人惊讶的是，关于间作中所有可能诱导可塑性响应并导致表型可塑性的信号，人们了解得很少。研究人员提出，环境信号可分为三类（图 2）。前两类由直接的非生物信号组成，分为通用信号和特定信号。非生物信号被视为环境中两个组成植物之间的直接联系。通用信号与产生它们的植物物种无关，其强度和分布可能仅取决于种内和种间相互作用。特定信号则包含有关信号发送者身份的信息。第三类由生物信号组成，涉及除相互作用作物之外的其他生物，因此这些信号是间接的。

通用直接非生物信号

其中最明显的是来自资源可利用性的直接信号。由于物种在结构和生理特征上存在差异，它们在资源吸收的数量和空间分布上也有所不同。因此，间作中光、水和养分的数量和分布与单作不同，这种分布产生的信号对所有物种来说可能是通用的。植物对资源可利用性变化的直接可塑性响应已成为教科书内容，在此无需进一步讨论。然而，植物还可以通过其他方式改变非生物环境来影响资源分布，例如，植物物种通过根系分泌质子、有机酸（羧酸盐）和酸性磷酸酶来活化磷的能力。这种活化磷的能力在种间存在很大差异。一些豆科植物，如蚕豆和大豆，往往具有相对较高的活化磷能力。在一项根系选择实验中，Zhang 等人表明番茄植株的根系会向大豆植株方向生长，而不会向其他物种方向生长。由于大豆也是唯一能增加土壤有效磷的物种，这表明番茄的可塑性响应与大豆的活化磷效应有关。然而，目前尚不清楚确切的信号是什么，番茄根系是仅仅对朝向大豆的正磷梯度做出响应，还是检测到并响应了大豆产生的分泌物？

植物还会产生与资源无关的通用信号，如光照质量或小气候的变化。最著名的例子是光光谱分布的变化，即红光与远红光比例（R:FR）以及蓝光的减少，这与叶片对光的选择性吸收有关。对这些变化的可塑性响应包括节间伸长、叶片偏上性生长和分枝减少，这些被称为避荫反应。由于植物物种的冠层大小和结构不同，这些光信号的时空动态取决于与之相互作用的物种。植物还会产生相对通用的挥发性物质（如乙烯）和分泌物（如初级代谢物）。例如，植物会通过避荫反应类型的响应来应对低浓度的乙烯，并且这些响应的变化对植物间的竞争平衡有很大影响。最后，植物还可以对风或直接触摸引起的机械刺激做出响应。与单作相比，间作中的植株可能会经历不同的风速；高大的边缘植株可能会经历更高的风速，而矮小的内部植株则可能经历较低的风速。植物引起的触摸对于利用卷须攀爬结构的攀缘植物以及被攀爬的植物来说很重要。然而，据研究人员所知，尚无研究量化间作系统中机械诱导的可塑性发生的程度，并且在间作田间将这些信号的贡献与其他信号区分开来也极具挑战性。

特定直接非生物信号

有证据表明，在物种内部，植物能够检测到其他植物与自身的遗传相关性，即所谓的亲缘识别。研究发现，当植物与亲缘植物相互作用时，其根系系统会更小、分枝更少，水分和养分吸收速率更低，并且遮荫诱导的茎伸长也更少。此外，拟南芥、水稻和丛生发草植株暴露于亲缘关系较近或较远的同种植物的根系分泌物中时，会诱导出与对非亲缘植物类似的响应。同样，大麦植株暴露于不同品种植株的地上挥发性有机化合物（VOC）时，与暴露于相同品种植株的 VOC 相比，会向根系分配更多资源。此外，三齿蒿植株暴露于亲缘关系较近植株的 VOC 时，比暴露于亲缘关系较远植株的 VOC 表现出更强的防御反应。这些结果共同支持了根系分泌物和 / 或 VOC 能够传递有关亲缘关系直接信息的观点。这可能与某些植物产生而其他植物不产生的实际 VOC / 分泌物化合物或其混合物有关。然而，分泌物或 VOC 中究竟哪些特定化学物质或化学物质组合参与了实际的识别过程，仍然完全未知。

有趣的是，据研究人员所知，很少有研究确定通过 VOC 或分泌物进行的身份识别是否在（作物）物种间的相互作用中也发挥作用。Hall 等人将大豆和小麦植株暴露于来自同种植物或农业杂草豚草的分泌物和 VOC 中。当暴露于豚草的 VOC 时，小麦和大豆的生物量减少，叶片叶绿素含量降低，而暴露于自身的 VOC 则没有影响。此外，在一项根系选择实验中，将小麦和大豆植株的根系分别置于含有自身分泌物或豚草分泌物的两个隔室中，它们优先避开含有豚草分泌物的隔室。这些实验表明，小麦和大豆能够检测到同种和异种 VOC / 分泌物之间的差异，但无法确定植物是否能够检测到不同物种或功能组之间 VOC / 分泌物的差异，并且与上述亲缘识别一样，也不清楚实际识别过程中涉及哪些化学物质组合。

间接生物信号

植物物种在与群落中的其他生物（细菌、真菌、线虫、昆虫或其他非作物植物，即杂草）相互作用方面可能存在很大差异，无论是在与之相互作用的物种方面，还是在相互作用的性质方面。因此，农业生态群落的物种组成和种群结构在单作和间作之间可能有很大不同。这些生物反过来对植物的影响也各不相同，包括资源竞争、分解作用、共生关系、致病效应以及植食和捕食。此外，这些生物还可以被植物用于相互交流（例如通过菌根网络），或者释放对植物具有信号功能的有机化合物（例如在根际）。植物对非作物生物的响应程度、对共同菌根网络的利用情况，以及对其他生物释放的有机化合物的响应，本身就是一个研究课题。然而，作物植株在间作中对这些生物信号表现出可塑性的程度仍然未知。

显然，间作系统中可能同时出现多种类型的信号，所有这些信号都会诱导作物植株产生可塑性响应。理清不同的信号及其相关响应，对于理解作物观察到的表型可塑性、识别物种相互作用及其在间作中的相关表现至关重要。

确定植物对直接非生物信号或间接生物信号响应程度的第一步，可以基于所谓的训练 / 反馈实验。在反馈阶段，将植物种植在之前种植过其他物种（训练阶段）的土壤上，这种土壤中含有与该物种相关的土壤生物群落，同时也含有土壤中的养分残留和 / 或分泌物。可以通过添加两种处理来改进这个实验设置，以分离这两种因素：一种是 “生物” 处理，用少量训练土壤接种标准灭菌土壤，从而创建具有训练土壤生物但无其非生物成分的土壤；另一种是 “非生物