膳食组成与环境生态位驱动寄生性Syndiniales与甲壳类浮游动物的相互作用

《ISME Communications》：Diet composition and environmental niche drive parasitic Syndiniales interactions with crustacean zooplankton

本研究针对海洋浮游生物中寄生性Syndiniales与甲壳类浮游动物的相互作用机制尚不明确的问题，通过DNA宏条形码技术分析了波罗的海-斯卡格拉克海峡梯度中四种浮游动物的肠道内容物和水体样本。研究发现Syndiniales I/II群通过摄食感染猎物间接传播，而IV群与桡足类特异性关联且在低氧环境下增强，揭示了寄生虫通过宿主饮食结构和环境因子驱动相互作用的生态机制，为理解海洋碳循环路径提供了新视角。

　　

在广袤的海洋中，浮游生物构成了生态系统的基础，而寄生现象则是其中隐藏的重要生态力量。寄生性甲藻Syndiniales（海洋肺泡虫纲）作为海洋浮游生物群落中的关键寄生虫类群，能够感染从原生生物到后生动物的多种浮游生物。以往基于序列的相关性网络分析显示，Syndiniales与中型浮游动物（尤其是桡足类）之间存在大量关联，但这些关联究竟源于环境生态位的重叠，还是直接的感染关系，亦或是通过摄食已感染猎物而间接传播，始终是未解之谜。理解这些相互作用的驱动机制对于揭示寄生虫在调控浮游生物种群动态、影响能量流向以及碳循环过程中的作用至关重要。

为了解开这些谜团，发表在《ISME Communications》上的这项研究，通过DNA宏条形码技术，沿着波罗的海-斯卡格拉克海峡的盐度梯度，系统地探究了Syndiniales与选定桡足类和枝角类浮游动物之间的关联。研究重点关注了宿主饮食组成和环境因素（如温度、盐度、叶绿素a和氧气浓度）如何驱动这些相互作用。

研究人员开展这项研究主要运用了几个关键技术方法：首先，在波罗的海-斯卡格拉克海峡环境梯度上的7个站点采集水体和浮游生物样本，浮游动物样本来自瑞典气象水文研究所（SMHI）监测航次；其次，对水体样本和手工挑选并经过表面消毒的四种浮游动物（包括Acartia spp.、Centropages hamatus、Pseudocalanus spp.、Temora longicornis 和枝角类Evadne nordmannii）的肠道内容物进行18S rRNA基因V4区和16S rRNA基因的DNA宏条形码测序；第三，利用生物信息学流程（包括cutadapt去接头、DADA2进行质控和生成扩增子序列变异体ASVs）并依据PR2和SILVA/PhytoREF数据库进行物种注释；最后，采用广义线性模型（GLM）、随机森林（Random Forest）回归和相关性分析等统计方法，分析Syndiniales不同类群与环境因子及宿主膳食组成的关联。

宿主 associations of Syndiniales groups

研究发现，Syndiniales与所有研究的浮游动物类群都存在关联，但其关联模式存在差异。Syndiniales Group (SG) I 和 II 与所有浮游动物物种均有相互作用，表现为泛化关联。而SG IV则显示出更强的特异性，主要与桡足类（尤其是Pseudocalanus spp.）关联。在海洋站点，Pseudocalanus spp.与SG IV的Hematodinium和Syndinium均有关联，而在BY31站点的深水层，则几乎完全与Hematodinium关联。这种模式暗示桡足类可能是SG IV的终宿主。

Overview of reads and ASVs

测序共获得56个水体样本的568万条reads和110个浮游动物宿主样本的326万条reads。在肺泡虫纲（Alveolata）中，甲藻纲（Dinophyceae）拥有最多的ASVs（674个），而Syndiniales共有369个ASVs，其中SG II多样性最高（203个ASVs）。浮游动物肠道内容物中，Alveolata的相对读长丰度可变，Syndiniales平均占其30%以上。

Syndiniales clades

研究共鉴定出SG I的7个支系、SG II的32个支系以及SG IV的Hematodinium和Syndinium属。水体样本中支系数量最多（尤其在海洋站点），但仅有少数Syndiniales支系与浮游动物宿主相关联。SG II C-4支系（可能与感染甲藻的Amoebophyra物种复合体相关）在多个宿主体内被发现，但在水体中仅见于BY31站点，暗示其通过摄食感染猎物间接传播。

Environmental effects on SG relative abundance

环境因子对Syndiniales不同类群的相对丰度影响各异。广义线性模型表明，SG IV的相对丰度与氧气浓度呈显著负相关（IRR=0.20），即在低氧环境下其与桡足类（尤其是Pseudocalanus spp.）的关联增强。相反，SG I和II的相对丰度与氧气浓度呈正相关。SG III则与叶绿素a浓度呈正相关，提示其可能与浮游植物类群相互作用。SG IV仅在盐度高于7.7的水体中与浮游动物宿主关联。

Correlations between Syndiniales groups and host diet composition

随机森林分析和相关性分析揭示了宿主膳食组成对Syndiniales丰度的影响。基于16S数据的分析表明，硅藻和聚球藻（picocyanobacteria）等浮游植物类群对SG I和IV的相对丰度具有较高的解释度（方差解释度分别为24.4%和21.4%）。SG I与硅藻呈负相关，而与Dinophyceae（甲藻）呈正相关。SG IV则与硅藻和 Oligohymenophorea（寡膜纲）呈正相关。基于18S数据的分析显示，Oligohymenophorea、Dinophyceae和Rhizaria（有孔虫）等原生生物猎物是SG I和IV的重要预测因子，而SG II则与Spirotrichea（旋毛纲）显著相关。这些结果支持了SG I和II可能通过浮游动物摄食已感染的猎物（如甲藻、纤毛虫等）而进入宿主体内的间接传播途径。

讨论与结论

本研究证实了Syndiniales在从半咸水到海洋环境梯度中均与浮游动物存在广泛关联。SG I和II表现出泛宿主关联的特性，其进入浮游动物体内很可能是通过摄食已感染的猎物间接传播，尽管直接摄入自由生活的dinospores（动态孢子）的可能性不能完全排除。而SG IV，特别是Hematodinium，则显示出与桡足类（如Pseudocalanus spp.）更强的特异性关联，结合其已知对甲壳类的致病性，表明桡足类很可能是其终宿主。

环境条件，特别是低氧浓度，是塑造SG IV与桡足类相互作用的关键因素。在BY31站点的缺氧深水层，Pseudocalanus spp.与Hematodinium的关联显著增强，这既反映了寄生虫对低氧环境的适应，也可能意味着环境压力增加了宿主对感染的易感性。随着气候变暖导致沿海缺氧区扩大，这种相互作用可能会加剧，从而增加浮游动物的死亡率，进而改变从浮游植物到鱼类的能量流动，将更多有机碳导向微生物环（microbial loop），影响整个生态系统的碳循环和生产力。

宿主的摄食策略也显著影响Syndiniales的传播。滤食性的枝角类Evadne nordmannii与水体中最丰富的Syndiniales类群（SG I和II）关联，反映了其非选择性摄食行为。而主动选择猎物的桡足类（如Pseudocalanus spp.）其肠道内的Syndiniales类群则与特定的猎物（如硅藻、Oligohymenophorea）相关。

总之，这项研究强调了环境生态位和宿主饮食组成在驱动海洋浮游动物与寄生性Syndiniales相互作用中的关键作用。研究结果深化了我们对寄生虫在海洋食物网和生物地球化学循环中作用的理解，为预测未来环境变化下寄生虫爆发及其生态效应提供了重要的科学依据。