海岸休养期通过增强地下河口微生物群落稳定性与代谢潜能提升生态系统韧性

《npj Biofilms and Microbiomes》：Coastal rest during the COVID-19 pandemic enhances microbial community stability and metabolic potential in a subterranean estuary

本研究针对COVID-19封锁期间人类活动减少形成的独特“海岸休养”窗口，以中国桑沟湾地下河口渗流带为研究对象，通过对比疫情前后环境参数与微生物组数据，揭示了海岸休养对微生物群落稳定性及生物地球化学功能的调控机制。研究发现，人类活动减少显著降低了沉积物营养负荷，促使有机质来源由陆源主导转向海源主导。这种环境重构驱动了微生物群落的深刻重组：虽然α多样性指数下降，但核心物种相对丰度增加，群落稳定性和代谢效率显著增强，尤其在氨基酸代谢、碳水化合物代谢及生物地球化学循环相关通路中表现突出。该研究证实海岸休养期可通过减少人为干扰、优化资源分配和激活微生物功能可塑性来增强生态系统韧性，为海岸带生态恢复策略提供了新见解。

　　

在陆地与海洋交汇的海岸带，存在着一个隐藏的“化学工厂”——地下河口（Subterranean Estuary, STE）。当富含营养盐和污染物的地下水与海水在此混合，不仅塑造了独特的化境，还孕育着极其活跃的微生物生命。这些微小的居民是海岸带元素循环的“幕后推手”，它们分解有机物、转化营养元素，默默维系着海岸生态系统的健康。然而，快速的城市化、密集的水产养殖和旅游业，像一双无形的手，不断向这个隐秘世界输入过量的营养物质，导致许多海岸带面临富营养化、有害藻华等生态威胁。尽管人们努力控制地表污染源，但由地下河口输出的“隐性”营养负荷往往被忽视，成为海岸生态治理的难点。更关键的是，我们对于这些波动环境中的微生物究竟如何工作、它们如何响应人类活动的干扰，所知甚少。

转机出现在一场全球性的公共卫生事件——COVID-19大流行。为防控疫情采取的封锁措施，意外地让许多海岸地区按下了“暂停键”。旅游停滞、养殖缩减，人类活动急剧减少，这为科学家们研究“海岸休养”对生态系统的影响提供了一个千载难逢的自然实验机会。位于中国山东省的国家级水产养殖中心桑沟湾，正是观察这一现象的绝佳窗口。在疫情前的2018年夏季，这里旅游和文化活动火爆；而到了疫情后的2022年夏季，人类活动影响降至极低水平。这种强烈的对比，使得研究人员能够清晰地揭示从高人为干扰到低人为干扰（即海岸休养）的转变，如何重塑地下河口渗流带的微生物世界。

发表在《npj Biofilms and Microbiomes》的这项研究，正是抓住了这一独特时机。研究团队通过对比疫情前后桑沟湾地下河口渗流带的环境参数和微生物组（包括16S rRNA基因测序和宏基因组测序数据），从群落多样性、组装过程、网络稳定性到功能特征等多个维度，深入剖析了海岸休养对微生物群落及其生态功能的深远影响。研究发现，这段休养期不仅显著改善了环境状况，更深刻地优化了微生物社区的“工作模式”，使其从追求物种多样性的“广撒网”策略，转向了提升核心成员效率和稳定性的“精耕细作”模式，从而增强了整个生态系统的韧性。

为开展这项研究，作者团队运用了几个关键技术方法。首先，他们在桑沟湾地下河口渗流带的上、中、下潮间带设置了采样点，在疫情前（2018年7月）和疫情后（2022年7月）的小潮低潮期间采集了沉积物柱样，并分层分析了包括总有机碳（TOC）、有色溶解性有机质（CDOM）、总氮（TN）、总硫（TS）、活性磷（RP）、叶绿素a（Chl-a）和粒度在内的多种理化指标。其次，利用16S rRNA基因V3-V4区高通量测序技术解析了细菌群落结构和多样性，并通过扩增子序列变异（ASV）进行分析。再者，运用宏基因组测序和功能注释（基于KEGG、CCycDB、NCycDB、PCycDB、SCycDB等数据库）深入探究了微生物群落的功能代谢潜能，特别是碳（C）、氮（N）、磷（P）、硫（S）等关键元素的生物地球化学循环通路。此外，研究还综合运用了共现网络分析（构建微生物相互作用网络）、零模型（推断群落组装过程）、偏最小二乘路径模型（PLS-PM，分析多层级因果关系）等多种生物信息学和统计学方法，系统揭示了环境驱动因子与微生物群落特征及稳定性之间的复杂关系。

变化的环境理化性质

分析结果显示，疫情后的海岸休养期显著改善了渗流带的环境状况。与疫情前相比，沉积物中的总有机碳（TOC）、有色溶解性有机质（CDOM）、总氮（TN）、总硫（TS）、活性磷（RP）和叶绿素a（Chl-a）含量均显著下降。碳氮比（C/N）从疫情前的12.20-16.77降至疫情后的7.09-11.92，表明沉积有机质的来源从陆源主导（富含纤维素，碳氮比较高）转向海源主导（富含蛋白质，碳氮比较低）。这种环境压力的减轻和底物来源的转变，为微生物群落的重组奠定了基石。

微生物群落多样性、组成和组装过程

面对环境的改变，微生物群落做出了敏锐的响应。疫情后，群落的α多样性（如ACE和Shannon指数）显著降低，这可能与营养资源减少有关。然而，群落的β多样性（不同样本间的差异）在疫情后显著降低，表明群落结构变得更加均质。更重要的是，尽管疫情后特有的ASV数量减少，但两个时期共有的核心ASV（2385个）在疫情后样品中的相对丰度显著增加。这些核心物种主要属于变形菌门（Proteobacteria）和拟杆菌门（Bacteroidota）等。群落组装过程的驱动力也发生了根本性转变：疫情前，群落主要由确定性过程（特别是异质化选择）主导，反映了高强度、多样化人为压力创造的选择性环境；而疫情后，随机性过程（如同质化扩散）的作用增强，表明环境过滤作用减弱，随机生态漂变和扩散的作用凸显。

微生物群落受环境因子影响

为了厘清环境因子如何驱动微生物群落的演替，研究人员进行了冗余分析（RDA）和Mantel检验等分析。结果发现，年际间环境变量的差异是微生物群落变化的主要驱动力，解释了总变异的70.78%。其中，总有机碳（TOC）和有色溶解性有机质（CDOM）具有最高的解释度。化学因子（TOC, CDOM, Chl-a, TN, TS, RP）对群落变化的相对贡献（36.14%）远大于物理因子（MPS, SP, 4.85%）。随机森林模型进一步验证了CDOM、TOC、Chl-a和TS是预测细菌群落组成、丰富度、多样性和核心物种丰度动态的关键因子。

微生物共现网络、关键类群和群落稳定性

微生物之间的“社交网络”在疫情前后发生了深刻变化。虽然疫情后的网络节点数略有减少，但节点之间的连接（边数）却大幅增加，表明微生物间的相互作用显著增强。更重要的是，网络内部的互作模式发生了改变：正相互作用的比例下降，而负相互作用（通常代表竞争）的比例上升。网络拓扑参数分析显示，疫情后节点的平均度（Degree）和紧密度中心性（Closeness centrality）显著升高，表明微生物个体的连通性和影响力增强。计算出的网络凝聚力（Cohesion）在疫情后更高，而群落的平均变异度（AVD）则显著降低，共同指向疫情后微生物群落的结构稳定性得到了提升。Zi-Pi分析识别出的关键类群（Keystone taxa）在疫情后也发生了变化，从疫情前的2个模块枢纽（Module hubs）和22个连接器（Connectors）转变为疫情后的16个连接器，而无模块枢纽。这些网络特征的变化表明，海岸休养促使微生物群落形成了一个联系更紧密、竞争更激烈、但也更稳定的网络结构。

微生物功能及相关基因的变化

海岸休养的影响最终体现在微生物群落的功能层面上。对KEGG代谢通路的分析发现，疫情后微生物的整体“代谢”（Metabolism）活动显著增强。在二级通路上，疫情前微生物在“能量代谢”、“细胞运动”、“膜运输”等方面更活跃，这可能与降解复杂的陆源有机物需要更多能量和运动能力有关。而疫情后，与“碳水化合物代谢”、“氨基酸代谢”、“转运和分解”等相关的通路显著富集，表明微生物转向了对海源易降解有机物的高效利用。对生物地球化学循环功能基因的分析进一步揭示了代谢策略的转变：在碳循环方面，疫情前微生物更倾向于降解木质素等复杂有机物，而疫情后则增强了脂肪酸合成和碳固定能力；在氮循环方面，从疫情前以硝化作用为主（可能增加N₂O排放）转向疫情后强化了反硝化作用（可能减少温室气体释放）；在磷循环方面，疫情后微生物利用无机磷的能力增强，可能缓解了磷限制；硫循环的相关基因也发生了动态变化。物种贡献分析表明，诸如沃西氏菌属（Woesia）、沉积杆菌属（Sediminicola）等核心类群以及一些未分类的类群对上述功能基因的差异有重要贡献，显示了功能冗余和代谢互补性。

综上所述，这项研究揭示了COVID-19大流行期间的海岸休养对地下河口生态系统产生了深远而积极的影响。减少的人类活动有效降低了沉积物营养负荷，促使有机质来源从陆源转向海源。这一环境重构驱动微生物群落发生了战略性转变：从维持高多样性以应对复杂资源状况的“探索”模式，转向富集核心物种、强化种间相互作用、并通过竞争提升稳定性的“效率优先”模式。尽管物种多样性有所下降，但群落的整体稳定性、网络复杂性和代谢效率（特别是在碳、氮、磷等关键元素循环方面）均得到显著增强。这项研究不仅为理解极端扰动事件下微生物群落的响应和适应机制提供了新颖的视角，更重要的是，它用确凿的证据表明，有计划地实施“海岸休养”或可成为缓解海岸带生态压力、增强生态系统韧性和服务功能的一种潜在管理策略。未来的研究需要进一步评估这种休养策略的长期效益和可行性，以期在生态保护与社会经济发展之间找到平衡点。