机翼变形的结构动力学与神经表征

《Proceedings of the National Academy of Sciences》：Structural dynamics and neural representation of wing deformation

通过测量和模拟蜻蜓翅膀的变形模式，发现其结构约束使99%的变形可由弯曲、扭转和拱曲三种模式描述。传感器分布在应变最高的区域，通过相位编码策略高效监测飞行中的力学状态，并利用白噪声振动测试验证了传感器的冗余和适应性。

　　在自然界中，许多系统都依赖于对高度可变形结构的精确控制，但如何有效地监测这些结构的变形一直是生物学家和工程师面临的重要挑战。本研究通过测量和建模蜻蜓翅膀的复杂结构，揭示了一种优雅的机械感知表示机制。我们发现，蜻蜓翅膀的结构特性能够自然地限制其变形范围，并产生与传感器位置一致的应变模式。这种现象表明，蜻蜓可以通过一种简单的基于时间的编码策略来监测其翅膀的运动状态。这一发现不仅有助于理解昆虫如何通过翅膀变形感知空气动力学和惯性力，还可能为设计用于控制各种动态系统的仿生神经网络提供重要的理论依据。

飞行生物的运动控制通常依赖于机械感知输入，这些输入报告了身体与物理介质的相互作用。然而，对于可变形翅膀的高效表示尤为困难，因为它们具有许多自由度。结构配置可以通过限制刺激空间来简化输入的复杂性，而战略性地放置传感器可以进一步减少计算负担。在本研究中，我们测量了翅膀的位移场，并表征了翅膀机械感知器的时空编码方式。我们的数据表明，蜻蜓翅膀的结构设计决定了其在不同模型和测量中表现出一致的变形模式。我们发现，在正常拍打条件下，翅膀的状态主要由少数传感器的尖峰时间来检测，而在受到扰动时，更多的传感器会被激活。这种翅膀生物力学与传感器布局的协同作用为信息传递提供了一种直接且有效的解决方案。

在快速行为中，神经系统必须具备高效且稳健的机制来处理感官输入。在飞行动物中，翅膀在高速运动时承受高负载，这些负载是推进、稳定和控制的关键因素。滑翔和拍打飞行的非稳态空气动力学与翅膀的结构特性相互作用，导致被动的翅膀变形。显著的翅膀变形是动物飞行的特征，并且已被与惯性负载、升力产生、转向控制和失速预防联系起来。然而，面对如此多的自由度和动态状态，飞行动物如何实时提取足够的信息呢？昆虫翅膀常被用作研究此类问题的模型，因为它们的运动主要由翅膀基部驱动，变形可以归因于被动效应。此外，昆虫翅膀通常具有广泛的机械感知器，其中蜻蜓翅膀是其中最密集的之一。翅膀的机械感受器能够从多个来源传递信息，突显了翅膀感知系统的潜在复杂性。

在行为背景下，通常并不需要持续地表示所有可能的输入条件。一般来说，昆虫传感器的精确调谐源于其解剖结构和神经编码机制的进化，这些机制旨在仅提取环境中的相关信息。传感器的调谐在神经系统多个阶段受到调节，以实现动态和情境相关的运动控制。通过“形态计算”这一概念，刺激空间可以在转化为感知信号之前被减少，其中信息通过结构力学、传感器位置或两者共同过滤。机械感知的传感器特异性已被广泛研究，例如，形状决定了应变感知的方位选择性（如蜻蜓翅膀中的鼓膜状感受器）。不同物种的结构和位置基础的时空过滤机制已经被确认，用于感知相关的机械输入，如角质应变、流体流动和声音。

类似的机械感知编码机制和传感器分布已被观察到多种昆虫中，但什么特征决定了最佳的传感器位置呢？薄矩形板模型之前已经识别出稀疏的传感器布局可以有效表示身体旋转，但三维几何结构可能对变形和因此的传感器布局产生显著影响。为了探讨这一问题，我们采用多角度方法，测量和建模了被固定和自由飞行蜻蜓翅膀表面的局部和整体变形位移和应变。我们使用降维技术描述了有效的刺激空间（翅膀在飞行中遇到的自然变形范围），并表征了仅某些特征被编码（并因此可供飞行控制器使用）。通过信息论，我们确定了与实际传感器分布相关的信息最丰富的区域。通过这一综合分析（总结在电影S1中），我们展示了生物系统中一种优雅的形态计算机制用于机械感知表示。基于昆虫在飞行中通过变形监测瞬时空气弹性负载条件的能力，这一原则可能适用于自然界中的许多感官系统，并可能为设计用于控制各种动态系统的仿生神经网络提供设计指南。

在自由飞行控制方面，昆虫的转向控制已被广泛研究，但通常仅考虑翅膀的抬升、扫动和俯仰等运动变量，尽管有文献记录了翅膀变形的显著变化，这些变化被认为与飞行控制有关。为了证明翅膀变形在飞行操作中的重要性，我们使用了一个由九个相机组成的高分辨率自由飞行装置，测量了自由飞行蜻蜓翅膀在拍打周期中的运动模式。我们发现，即使相对笔直的飞行轨迹也会导致翅膀拍打之间的变形模式差异，例如，弯曲幅度在两对前翅之间有所不同，尽管它们之间的相位关系保持稳定。在滚动转弯（突出显示）期间，变形模式与直线飞行相比发生了变化，并且左右前翅的扭曲和弯曲模式出现了明显的不对称性。鉴于蜻蜓拥有丰富的机械感知器阵列，这些结果表明，每只翅膀的感知系统可能会以不同的方式编码应变模式。

为了确定翅膀传感器在飞行控制中的重要性，我们进行了另一项实验，通过损伤前翅神经来破坏翅膀的机械感知输入。这些神经包含机械感知的传入神经元，并投射到翅膀运动神经元。我们测量了传感器损伤对动物起飞能力的影响，起飞是飞行操作中的关键步骤，已经被详细描述并可以分解为一系列标准动作。我们专注于前四次完整的拍打周期，因为此时前翅和后翅以同步相位运动。神经损伤的蜻蜓在起飞时的升力获取较少，且经常在起飞后放弃尝试，选择滑翔或坠落。这表明，翅膀的机械感知输入在维持飞行频率和提供足够的升力方面至关重要。

在特定条件下（如完整、假手术或神经损伤），我们发现每个拍打周期之间没有显著的差异，因此将所有四个拍打周期合并以比较不同条件下的表现。我们发现，所有条件下的前翅与后翅相位没有差异，且完整与假手术之间的拍打频率（WBF）也无差异。然而，神经损伤的动物在拍打频率方面显著低于完整和假手术动物。这与之前的研究一致，该研究表明中枢神经系统包含了所有生成拍打运动所需的神经元机制，但感官反馈（包括来自翅膀的信息）对于维持适当的拍打频率至关重要。我们确认了翅膀传感器在维持起飞所需的频率和升力方面的重要性，随后转向识别翅膀传感器监测的输入。

为了理解蜻蜓如何监测翅膀结构变形，我们采用三种平行实验方法来表征翅膀在自然状态下的变形模式。每种方法旨在测量翅膀相对于翅膀基部参考系的位移，确保变形独立于由于翅膀铰链运动引起的位移。首先，我们使用不稳定的气流刺激使翅膀进入空气弹性颤振状态，然后使用高速摄像机记录其变形。接着，我们将自由飞行数据中的翅膀变形重新处理，以与颤振位移场图相同的格式进行分析。最后，我们构建了一个高保真度的翅膀模型，结合微CT扫描确定的翅脉截面几何结构和直接线性变换（DLT）确定的三维翅脉结构，用于有限元分析（FEA）和流体-结构相互作用（FSI）滑翔模拟。FEA还提供了高分辨率的应变场，这些数据用于评估鼓膜状感受器的分布效果。我们发现，翅膀上应变最大的区域与鼓膜状感受器的位置重合，这些位置能够有效编码主要的变形成分。

通过主成分分析（PCA），我们发现99%的翅膀位移方差可以用前三个主成分来描述，这些主成分被解释为弯曲、扭转和拱起结构模式。同样的模式也出现在自由拍打飞行测量中，除了拱起模式，它在自由飞行中无法直接测量，因为体素雕刻方法仅能重建前缘和后缘。然而，拱起模式在自由飞行中已被记录，并且是昆虫翅膀变形的已知特征。尽管如此，弯曲和扭转模式仍然能够解释96%的位移方差。FSI模拟的主成分分析也揭示了相同的模式，这些模式在FEA模拟中自然出现，表明我们构建的高保真度翅膀几何模型能够准确捕捉变形的物理特性。

在这些变形模式中，翅膀的机械感知系统可能利用结构特性来编码变形，通过少数模式即可实现。我们通过表征机械感知器的编码机制来验证这一可能性。在实验中，我们记录了神经活动，同时进行气流刺激，以分析变形是否被机械感知器以相位信息的形式检测。我们预期变形可能以相位形式编码，并寻找传入信号中与相位相关的特征。我们使用了一种基于模板匹配的自定义尖峰排序应用，将传入神经元的响应分离为独立的“单元”，通常每段记录包含1到3个可区分的单元。为了识别每个单元的主要变形特征，我们首先对高维的翅膀位移数据进行PCA，提取出每个单元最显著的模式。然后，我们计算并可视化尖峰触发平均值（STA），以提供直观的变形响应表示，同时保留其多维特征结构。协方差分析也确认了PCA能够准确捕捉主要的响应特征。

由于记录的传感器在短时间内稀疏激活，且靠近机械刺激源，无法长时间记录，因此使用非线性模型（如最大噪声熵（MNE）或最大信息维度（MID））会导致过拟合和难以解释的结果。通常情况下，STA结合简单的特征识别方法（如PCA）足以描述外周神经元的信号，尤其是机械感知器的信号。由于数据的高维性，我们在STA之前进行了特征提取。然而，我们对实验中展示的变形进行了协方差分析，并确定了两个主要特征：弯曲和扭转。这些特征与传入神经元的响应密切相关。

在不同实验中，1到2个主要单元（信号与噪声比>4）主导了记录的信号，并且这些单元在自然频率下与弯曲和扭转模式保持相位锁定。需要注意的是，这些模式总是同时存在，但在此处被分离以简化分析和允许二维可视化。当所有三个特征被重新组合时，我们仍然发现这些单元以不同的相位响应相同的变形模式。单元的激活相位随着变形幅度的变化而变化。这些响应使得蜻蜓能够编码推导出的条件，例如，前后翅的不对称性或拍打周期内弯曲模式的幅度。为了避免使用STA误表征周期性刺激的响应，未相位锁定的单元被排除在分析之外。相位锁定的单元通过向量强度进行分类，通常认为向量强度>0.6的单元是相位锁定的，而向量强度在0.5到0.6之间的单元则被认为是弱相位锁定的。未相位锁定的单元可能是由于小信号单元的信噪比较低而导致的排序不准确。

在飞行中，翅膀的结构特性能够自然地限制变形的范围，并将这些变形转化为可预测的振荡模式。这种结构特性使得蜻蜓能够通过少数传感器捕捉翅膀的变形信息，而无需复杂的计算。我们发现，翅膀的结构特性可以作为计算装置，通过其变形模式来编码飞行状态。翅膀的变形幅度在自由飞行操作中变化显著，这些变化在传感器的激活时间中得到了体现。通过比较不同翅膀的传感器激活时间或相对于拍打周期的相位，蜻蜓能够实时监测其翅膀的负载状态。虽然这些单元的相位锁定精度不如某些其他系统（如双翅目昆虫的平衡器），但蜻蜓翅膀的较慢动态、更多的自由度以及受到的非预测性空气动力学力可能解释了这一差异。尽管翅膀的刺激空间较为复杂，但我们的结果表明，这些传感器仍然能够通过简单的相位依赖编码策略监测自然范围的变形。

蜻蜓翅膀上的鼓膜状感受器最密集地分布在靠近主要翅脉的区域，这些区域在滑翔和拍打飞行中经历最大的应变。此外，这些区域在FEA模拟中也被识别为应变最高的地方，表明这些传感器的位置与变形模式高度相关。将这些区域与鼓膜状感受器的分布图叠加，可以识别出每个记录单元的可能候选传感器。在这些区域，应变传感器的密度最高，且在去除翅缘部分后，传感器活动仍然存在，这表明这些位置是观察关键变形模式的特别有效区域。此外，这些区域远离容易受损的翅缘，因此可能在动物生命周期中保持相对稳定。

在自由飞行中，蜻蜓的翅膀变形模式受到空气动力学力和翅膀结构的共同影响。为了准确表示翅膀的整体运动状态，我们使用了降维方法，将翅膀的运动状态用最少的变量描述。通过PCA，我们发现前三个主成分可以解释99%的位移方差，这些主成分代表了弯曲、扭转和拱起的结构模式。同样，在自由拍打飞行中，这些模式也存在，除了拱起模式，它在自由飞行中无法直接测量，因为体素雕刻方法仅能重建前缘和后缘。然而，拱起模式在自由飞行中已被记录，并且是昆虫翅膀变形的已知特征。FEA和FSI模拟也揭示了相同的模式，表明我们的高保真度翅膀几何模型能够准确捕捉变形的物理特性。

在实验中，我们发现这些传感器在自然条件下主要由少数大信号单元主导，这些单元在翅膀的自然频率下与弯曲和扭转模式保持相位锁定。通过将这些模式重新组合，我们发现这些单元仍然对相同的变形模式产生响应，但相位不同。单元的激活相位随着变形幅度的变化而变化，这使得蜻蜓能够编码推导出的条件，如前后翅的不对称性或拍打周期内弯曲模式的幅度。未相位锁定的单元被排除在STA分析之外，以避免误表征周期性刺激的响应。相位锁定的单元通过向量强度进行分类，通常认为向量强度>0.6的单元是相位锁定的，而向量强度在0.5到0.6之间的单元则被认为是弱相位锁定的。未相位锁定的单元可能是由于小信号单元的信噪比较低而导致的排序不准确。

为了研究翅膀传感器如何响应变形模式之外的刺激，我们引入了非自然的扰动，如通过杠杆臂在单一点（即节点）施加均匀的白噪声振动（0到500 Hz）。我们通过比较不同实验的变形模式和频率，确认了这些扰动导致的变形超出了我们观察到的范围。这些差异也反映在神经信号中，白噪声振动导致了更高的尖峰频率，并且在较低的变形幅度下激活了更多的单元。然而，在气流刺激的记录中，所有大单元都保持相位锁定，信噪比较高。这些单元在杠杆臂刺激下也会被激活，但由于额外的重叠单元出现，无法可靠地识别它们。这些新单元虽然无法在此处表征，但我们的结果表明，大量应变传感器对于监测意外变形（如扰动引起的）可能是关键的。

在研究翅膀变形模式的同时，我们还关注了传感器在空间上的分布。由于外部记录无法直接识别神经元，但机械感知器的活动应该与应变传感器所在的区域高度相关。为了识别可能的传感器，我们计算了每个单元的活动与翅膀表面小空间单元（类似于像素）的位移或应变之间的相干性。相干性是一种测量两个信号在不同频率下的相关性的指标，代表了一个信号对另一个信号的预测能力。较高的相干性意味着更准确的预测，即一个单元对翅膀变形的预测能力或反之。我们发现，对于某个单元，其在所有空间单元中的相干性和峰值相干频率一致，表明该单元能够准确预测翅膀的变形模式。

在所有实验中，1到2个主要单元（信噪比>4）主导了记录的信号，并且这些单元在自然频率下与弯曲和扭转模式保持相位锁定。这些模式总是同时存在，但在此处被分离以简化分析和允许二维可视化。当所有三个特征被重新组合时，我们发现这些单元仍然对相同的变形模式产生响应，但相位不同。单元的激活相位随着变形幅度的变化而变化，这使得蜻蜓能够编码推导出的条件，如前后翅的不对称性或拍打周期内弯曲模式的幅度。未相位锁定的单元被排除在STA分析之外，以避免误表征周期性刺激的响应。相位锁定的单元通过向量强度进行分类，通常认为向量强度>0.6的单元是相位锁定的，而向量强度在0.5到0.6之间的单元则被认为是弱相位锁定的。未相位锁定的单元可能是由于小信号单元的信噪比较低而导致的排序不准确。

为了进一步研究传感器如何响应非自然的变形，我们引入了白噪声振动，并记录了其对翅膀变形的影响。白噪声振动导致的变形模式与自然变形模式不同，这使得我们能够评估传感器对这些模式的响应。我们发现，白噪声振动引起的变形幅度比气流引起的变形幅度更大，这导致了更多的单元被激活。尽管如此，所有大单元在气流刺激下仍然保持相位锁定，信噪比较高。这些单元在杠杆臂刺激下也会被激活，但由于额外的重叠单元出现，无法可靠地识别它们。这些新单元虽然无法在此处表征，但我们的结果表明，大量应变传感器对于监测意外变形（如扰动引起的）可能是关键的。

通过相干性分析，我们发现，每个单元的活动与翅膀表面小空间单元的位移或应变之间的相干性较高。我们使用信息论将相干性转化为信息率，以估计每个单元的感知能力。在气流刺激下，我们发现，蜻蜓翅膀的机械感知器信息率高于其他系统，这可能部分归因于我们使用了湍流气流而不是均匀的白噪声，后者覆盖了更广的频率范围。我们发现，翅膀上信息率最高的区域与应变最高的区域重合，这些区域通常位于主要翅脉附近，远离容易受损的翅缘。这种分布使得传感器能够准确地捕捉翅膀的变形信息，从而支持飞行控制。

在实验中，我们还使用了其他方法来评估翅膀变形和应变的测量效果。例如，通过比较不同实验的变形模式和频率，我们确认了这些变形超出了我们观察到的范围。我们发现，白噪声振动引起的变形幅度比气流引起的变形幅度更大，这导致了更多的单元被激活。然而，在气流刺激下，所有大单元仍然保持相位锁定，信噪比较高。这些单元在杠杆臂刺激下也会被激活，但由于额外的重叠单元出现，无法可靠地识别它们。这些新单元虽然无法在此处表征，但我们的结果表明，大量应变传感器对于监测意外变形（如扰动引起的）可能是关键的。

通过这些研究，我们发现蜻蜓翅膀的结构特性能够有效限制变形的范围，并将这些变形转化为可预测的振荡模式。这种结构特性使得蜻蜓能够通过少数传感器捕捉翅膀的变形信息，而无需复杂的计算。我们的研究结果表明，翅膀的变形模式与传感器的分布密切相关，且这种关系在自由飞行中尤为显著。此外，我们发现，翅膀的结构特性能够作为计算装置，通过其变形模式来编码飞行状态。这种机制不仅适用于蜻蜓，也可能适用于其他飞行昆虫，如蝴蝶和蜜蜂。

在总结这些发现时，我们可以得出结论，蜻蜓翅膀的结构特性与机械感知系统的协同作用为飞行控制提供了一种高效且稳健的解决方案。通过自然的变形模式和传感器的分布，蜻蜓能够实时监测其翅膀的负载状态，从而实现精确的飞行控制。这一机制可能启发人工神经网络的设计，用于控制各种动态系统。此外，我们的研究结果表明，翅膀的结构特性能够作为计算装置，通过其变形模式来编码飞行状态，这为仿生学和机器人技术提供了新的思路。蜻蜓翅膀的变形模式和传感器分布的协同作用不仅提高了感知的准确性，还减少了冗余信号的检测，从而实现了高效的飞行控制。