森林采伐后林分演替过程中蜜蜂多样性变化规律研究

《Journal of Insect Conservation》：Changes in bee (Hymenoptera: Anthophila) diversity during forest stand succession after final felling

本研究针对自然和半自然草地丧失导致的传粉昆虫栖息地减少问题，通过色盘诱捕器和广义加性混合效应模型，系统分析了1-30年林龄森林中蜜蜂多样性变化规律。研究发现幼龄林分蜜蜂多样性最高，随林龄增加呈下降趋势，且与开花植物属级多样性和林分面积呈正相关。该研究为森林管理中的传粉昆虫保护提供了重要科学依据。

　　

随着自然和半自然草地的不断丧失和退化，许多草地专性昆虫物种被迫栖息在路边、采石场和其他人为场所。在这些替代栖息地中，采伐迹地已被证明能为草地和其他开放生物群落中的多种昆虫物种提供栖息地。然而，随着这些地点在最终采伐后经历快速的早期演替，蜜蜂群落如何随时间变化尚不完全清楚。

传粉昆虫具有极高的经济价值，而昆虫是这种生态系统服务的主要提供者。传粉昆虫减少通常被描述为强烈人为干扰所致，主要与土地利用变化和管理实践有关。虽然蜜蜂的土地利用效应已在农业地区得到广泛研究，但对森林生态系统的关注却远远不够。越来越多的证据表明，蜜蜂和其他传粉昆虫可以从林业实践造成的干扰中受益，并且它们可以利用采伐后森林中的可用资源。

在许多国家，最常见的林业实践是皆伐。因此，环境条件会发生显著变化，例如光照量增加，温度变化比成熟森林更大。这支持了开花植物多样性和生物量的出现，尽管这种早期演替的速度因森林类型而异。花卉资源的可用性是决定蜜蜂存在的最重要因素之一。蜜蜂多样性也受整体景观构成的影响。林业实践造成的干扰为地面筑巢和空洞筑巢的蜜蜂创造了更多的筑巢机会，因为有了更多的开阔土壤和枯木。

本研究旨在研究在肥沃土壤上进行皆伐后，早期演替森林林分中蜜蜂多样性如何变化，以及影响这些变化的斑块内主要特征。为了评估蜜蜂多样性的变化，研究人员采用单季节设计，研究了采伐后1至30年森林中的蜜蜂。研究人员考虑了以下景观和植被特征的影响：森林斑块年龄和面积、植被特征（开花植物花卉覆盖率、开花植物多样性以及特定植物属丰度），分别并汇总在单个模型中进行考察。

研究人员在拉脱维亚中部选择了39个森林斑块作为研究地点。所有选定的样本单元（即森林斑块）都被森林包围，但每个地点附近的森林丰度各不相同。选定的森林类型土壤肥沃，这使得它们可能比其他类型具有更高的演替速率和更大的开花植物丰度。使用色盘诱捕器（直径110毫米；V=250毫升，H=4厘米）集群进行采样，每个集群由涂成白色、蓝色或黄色的三个盘子组成。诱捕器在2022年7月连续两个五天期间（16.07.-21.07.和21.07.-26.07.）暴露。所有蜜蜂均鉴定到物种水平。在每个斑块中，研究人员在蜜蜂采样期间围绕诱捕器位置描述了100平方米样方图中的花卉组成。记录了所有开花维管植物属并估计了它们的花卉覆盖率（%）。计算了每个地点开花维管植物物种的多样性，使用香农-维纳多样性指数（以e为底）和植物属花卉覆盖率值。

主要技术方法包括：基于地理参考的林分级清单数据库的站点选择策略、色盘诱捕法进行蜜蜂采样、开花植物群落植被调查、广义线性混合效应模型和广义加性混合效应模型进行统计分析、非度量多维尺度分析探索植物与蜜蜂群落关系。

研究结果

蜜蜂物种组成与多样性

共捕获504只蜜蜂标本，分属54个物种。拉脱维亚发现的所有六个蜜蜂科均有代表：Apidae（20种，180只个体）、Colletidae（10种，172只）、Halictidae（9种，24只）、Megachilidae（8种，26只）、Andrenidae（4种，5只）、Melittidae（3种，88只）。发现拉脱维亚一个新蜜蜂物种，此前科学文献中未报道过——小蓝木蜂 Ceratina cyanea。每个样本点计算的蜜蜂香农-维纳多样性指数（H'）范围从0到2.40（均值=0.75，标准差=0.84）。

采样周期与斑块指标影响

探索性分析证明采样周期对蜜蜂多样性的影响可忽略不计，且斑块指标可能存在非线性影响。这很可能是因为这些周期是直接连续的。这使得研究人员能够合并两个周期，并将斑块指标的影响与植被一起分析。

植被与蜜蜂多样性关系

植被分析中获得的非度量多维尺度分析应力水平为12.66。第二轴与林分年龄呈正相关（τ=0.520，p<0.001），与蜜蜂多样性呈负相关（τ=-0.624，p<0.001）。此外，三个植物属的花卉覆盖率与第二轴负相关：Lysimachia（τ=-0.389，p=0.014）、Campanula（τ=-0.226，p=0.040）和Galeopsis（τ=-0.389，p=0.035），尽管相关性较弱。由于仅在两个样本点观察到Galeopsis植物属，因此未将其纳入进一步分析。

最佳拟合模型

结合斑块指标和植被数据的最佳拟合模型包括斑块年龄的显著非线性效应（有效自由度=2.694，参考自由度=3.371，F=6.313，N=39，p=0.0014）、开花植物属多样性的显著线性效应（β=0.461±0.078，t=5.880，N=39，p<0.0001）。斑块面积的线性效应不显著（β=0.040±0.030，t=1.346，N=39，p=0.1873），但其在模型中的存在对解释力贡献很大，并提供了简约性上的竞争力（ΔAICc=0.819）。该模型解释了蜜蜂多样性72.1%的方差（调整后R平方=0.681）。

蜜蜂多样性响应是非线性的，在最终采伐后的最初几年急剧下降。较高的蜜蜂多样性与较大的斑块呈正相关，这在较高的开花植物属多样性情况下尤其明显。然而，开花植物属多样性的影响要强得多。尽管如此，模型预测即使在开花植物属多样性非常低的地点，在面积较大的较年轻斑块中也可能存在一定的蜜蜂多样性。

研究结论与讨论

研究发现，较年轻森林林分中的蜜蜂多样性显著高于较老的森林。在北美花旗松林分的类似研究中，蜜蜂多样性在采伐后三年记录到最高，在大约13年时最低，而另一项研究发现采伐后11年多样性最低。这些微小的差异可能是由于不同森林类型的演替速率不同，主要取决于林冠闭合速率，这也可能取决于树种和土壤性质等因素。由于结果仅代表肥沃土壤上的森林林分，因此在与任何其他研究进行比较时应谨慎，因为关于不同森林类型演替过程中蜜蜂群落变化的研究仍然非常缺乏，应该通过纵向设计进行更深入的研究。由于风倒等自然过程会在林冠中形成开口，并且是成熟森林中蜜蜂丰度的重要决定因素，蜜蜂多样性很可能在森林演替的后期再次增加。

先前已表明皆伐面积对传粉昆虫群落和物种丰度有影响。这种效应可能是由于破碎化景观中资源的可用性——较大斑块中比较小斑块有更多资源可用，可以支持更多数量的个体。尽管在本研究中皆伐面积的影响不显著，但该变量有助于泛化，并被纳入最佳模型。这意味着面积包含一些信息，有助于比没有该因子的模型更好地解释蜜蜂多样性的变化。

为了部分控制周围景观的影响，本研究将森林林分的选择限制在被其他森林区域包围的林分。然而，从采样地点来看，更大尺度的景观是变化的。邻近农业用地和周围森林林分的年龄也可能影响了本研究中观察到的蜜蜂多样性。先前已表明，相邻地区的采伐对八至九年生皆伐地上的熊蜂物种丰富度产生负面影响，这可能导致成熟森林中的植物接受减少的传粉服务。同时，已发现景观中演替系列森林面积较大可以对成熟林分中的蜜蜂物种丰富度产生积极影响，而对较年轻的林分影响很小。某些景观要素的影响似乎取决于更大尺度的景观，因此每种情况都应单独审视。

在不同栖息地都发现了植物和蜜蜂群落之间的紧密联系。关于开花植物花卉覆盖率比开花植物多样性更能描述蜜蜂多样性的假设被证明是错误的。其他研究也发现了类似的结果。一个可能的解释是花卉覆盖率高的地点数量有限。鉴于研究地点表现出相似程度的花卉覆盖率，变异性代表性不足，导致效应量减弱。多样的植物群落可能具有更高的开花植物覆盖率，因此这些变量密切共变。由于强相关变量会降低描述性和样本外预测能力，通常的程序是不将它们同时包含在同一统计模型中。但情况并非如此，因为这些因子之间的相关性未达到指定的广泛使用的阈值0.59（r=0.465，p=0.003）。另一个解释可能是蜜蜂的觅食习性。已知蜜蜂在一次觅食旅行中更喜欢只采集一种花。因此，如果花卉资源丰富，它们被色盘诱捕器捕获的可能性较小，从而导致采样偏差。目前尚不清楚这种偏差在多大程度上影响了本研究中的采样，因为大多数采样点的开花植物覆盖率非常低。

尽管非度量多维尺度分析结果显示Lysimachia和Campanula植物属与较高的蜜蜂多样性相关，但其影响低于森林斑块描述符和植物多样性。这种现象也可能归因于蜜蜂的觅食行为，它们表现出对特定植物物种的偏好。然而，拉脱维亚的大多数蜜蜂物种是多食性的，这意味着它们是泛化者，在特定地点可用的大多数花朵上采集花粉。本研究记录了七种寡食性物种，大多数丰度较低。由于这些蜜蜂专门利用的植物科和属范围广泛，未能找到与较高蜜蜂多样性密切相关的特定植物属。由于D. hirtipes的个体数量很高，似乎某些菊科植物属会产生强烈影响，但这种蜜蜂物种仅在三个地点被记录到，几乎所有个体都在其中一个森林林分中被捕获，因此不影响多样性值的整体变异性。

一些作者指出食物资源是森林蜜蜂群落的主要驱动因素，但其他作者认为筑巢栖息地本身足以预测森林中蜜蜂群落结构。许多蜜蜂物种需要裸露的土壤或稀疏的植被来筑巢，这主要存在于木材采伐后不久土壤受到干扰时，并且与皆伐中蜜蜂物种多样性呈正相关。由于本研究是在肥沃土壤上的森林中进行的，裸露土壤与蜜蜂多样性之间的强关联可能不会被发现，因为肥沃的土壤可能具有较高的含水饱和度，这不适合蜜蜂筑巢。这也得到了本研究发现物种组成的支持，其中空洞筑巢的蜜蜂占主导地位。D. hirtipes约占所有观察到的地面筑巢个体的70%，几乎全部是雄性，并且如前所述，大多数在一个采样点被观察到。D. hirtipes表现出对沙质土壤的强烈偏好，例如沙丘和石南地，因此这些个体很可能来自所研究森林斑块附近合适的栖息地，并且采样期与雄性蜜蜂从巢穴聚集处出现的时间相吻合。

一些研究考虑了可用枯木的量，但结论各不相同。一些研究发现枯木对蜜蜂多样性和丰度有积极影响，而另一些研究则发现这些变量之间没有联系。研究结果的差异可能与用于量化枯木的方法有关。一些作者采用了基于体积的方法，而另一些作者则专门计算了枯木中的空洞，因为这些是空洞筑巢蜜蜂潜在的巢址。显然，枯木的质量非常重要，因为蜜蜂不独立创造空洞；相反，它们利用居住在枯木中的其他昆虫创造的开口。一些蜜蜂在中空植物茎中筑巢，这更难量化。尽管本研究未测试筑巢栖息地的可用性，但它可能是另一个描述符，可以改善对整个森林演替过程中蜜蜂多样性变化的解释。

本研究结果表明，较高的蜜蜂多样性与较大和较年轻的森林林分相关，这与先前的研究相符。研究发现，在肥沃土壤上的森林林分中，蜜蜂多样性在采伐后立即达到峰值，然后迅速下降，表明皆伐仅暂时适合蜜蜂种群。与假设相反，发现开花植物多样性比开花植物覆盖率更能描述蜜蜂多样性的变化。蜜蜂显然会利用皆伐地，但只能短期支持较高的蜜蜂多样性，因此强调这些结果引发的困境非常重要。皆伐地可能作为传粉昆虫的保护单元有用，例如，在极度集约化的农业景观中。然而，有必要仔细评估每种情况，并考虑在当地容纳临时蜜蜂种群与负面影响众多森林专性物种之间的保护目标冲突。因此建议长期合适的栖息地，如草地，应成为蜜蜂保护工作的重点。

这项发表在《Journal of Insect Conservation》上的研究为理解森林管理措施对传粉昆虫群落的影响提供了重要见解，特别是在波罗的海地区森林生态系统的背景下。研究强调了在制定森林管理策略时考虑生物多样性保护的重要性，以及需要在短期保护效益与长期生态系统健康之间取得平衡。研究结果对森林管理实践具有直接指导意义，建议在森林采伐后早期阶段采取措施促进开花植物多样性，以支持传粉昆虫种群，同时注意避免对森林专性物种造成不利影响。