单细胞空间技术探秘动物世界连载[5]：揭秘觅食蚁和守卫蚁之间的潜在差异

佛罗里达弓背蚁——小工蚁（左）和大工蚁（右）。图片来源：亚利桑那州立大学Brittany Enzmann

困扰我们的小虫子也可能是最令我们着迷的生物。蚂蚁就属于这一类，它们因出色的生物机械能力和社会组织能力让我们倍感好奇；然而当夏天来临时，天气迫使它们在家中和后院的烧烤架上寻找食物和住所时，它们也让人头疼。

在这篇文章中，我们先将如何摆脱蚂蚁邻居的话题搁在一边，探讨一种蚂蚁的社会等级制度背后的生物学原理。根据佛罗里达弓背蚁大脑的单细胞RNA测序分析结果，一种激素降解酶（保幼激素酯酶，Jhe）在蚂蚁血脑屏障（BBB）部位起作用，推动了小工蚁和大工蚁在行为和生理上的差异。顾名思义，小工蚁体型较小，支持觅食和育雏，而大工蚁体型较大，负责保卫巢穴(1)。

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#01-蚂蚁大脑的单细胞图谱

为了确定哪些细胞类型和基因表达程序可能导致佛罗里达弓背蚁的觅食蚁和守卫蚁出现生理和行为差异，宾夕法尼亚大学的研究人员对成年早期大工蚁和小工蚁的大脑进行了scRNA-seq分析(1)。分析揭示了19个细胞亚群，包括以另一蚂蚁物种的单细胞数据集作为参照后验证所得的保守神经元和神经胶质细胞类型。将他们的结果与成熟期蚂蚁的单细胞数据进行比较，研究团队观察到一群新生或活跃分化的神经元，它们可能是成年早期发育阶段特有的。此外，他们还观察到功能性胶质细胞类型的清晰分离，包括类星形胶质细胞、鞘状胶质细胞、表面胶质细胞和皮层胶质细胞，这代表了之前从昆虫中枢大脑中鉴定出的四种主要胶质细胞类型。

单细胞分析揭示了大工蚁和小工蚁之间的差异基因表达模式，特别是几个与社会等级行为相关的已知基因，包括大工蚁偏爱表达的cfJhe和Jheh基因，它们编码JH3酯酶水解酶——这种酶负责处理保幼激素JH3。值得注意的是，与等级相关的基因在大工蚁大脑的神经胶质细胞中有着明显的优先表达，这表明神经胶质细胞在建立大工蚁大脑的基因表达谱方面发挥着重要作用。

#02-血脑屏障中表达激素酶的神经胶质细胞让觅食蚁和守卫蚁变的不同

JH3激素在蚂蚁行为和生理发育过程中起着重要作用，因为它能触发小工蚁的觅食行为。研究团队深入观察了编码JH3降解酶的基因在大工蚁中的优先表达情况，并在表面胶质（SG）细胞亚群中观察到cfJhe的表达上调。重要的是，这些细胞是昆虫大脑结构中的组成成分，在功能上类似于哺乳动物的血脑屏障（BBB）——一种阻止大脑与昆虫循环血淋巴（相当于血液）接触的细胞屏障。这一SG亚群优先表达的其他细胞表面标志物也与神经束膜胶质细胞存在典型的关联，而神经束膜胶质细胞很可能组成了蚂蚁血脑屏障的外周层。

考虑到这些观察结果，研究团队得出结论，这种重要的胶质细胞类型很可能驱动了保幼激素的降解，因此促进了大工蚁的表型，否则保幼激素会触发小工蚁的行为表型。

单细胞分析带来的其他无偏见解还揭示了驱动小工蚁行为差异的特定因素。有意思的是，研究团队在小工蚁大脑样本的神经束膜胶质细胞群体中观察到另一激素调节基因nolo的表达上调。这个基因与限制中枢神经系统（CNS）大小的神经元薄层细胞外基质有关，这表明nolo 激活是为了形成适应小工蚁体型的CNS。

总结

这些有关蚂蚁生理和行为的精彩见解合起来表明了无偏单细胞分析的价值，它能够揭示细胞特异性的基因表达程序，这些程序驱动了我们观察到的生物学现象，同时它也为我们正在开展的基因型-表型关系研究提供了更大的深度，这种关系不仅体现在单个细胞的规模上，还体现在动物群体功能差异成员的规模上。

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参考文献：

1. Ju L, et al. Hormonal gatekeeping via the blood-brain barrier governs caste-specific behavior in ants. Cell 186: 4289–4309 (2023). doi: 10.1016/j.cell.2023.08.002