生命科学学院丁忠杰/郑绍建团队在Nat. Commun发文首次发现类受体激酶WAKL4介导的植物主动降低镉累积的新机制

【字体: 时间:2024年11月06日 来源:浙江大学生命科学学院

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  镉(Cd)是一种十分有害的重金属元素,以其较高的移动性和较强的生物毒性著称[1],严重威胁生态环境和人类健康。Cd能通过植物进入食物链,最终在人体内累积并诱发多种疾病[2]。因此,减少植物源性食物中Cd的积累对维护人类健康至关重要。尽管Cd在植物中缺乏专门的“运输渠道”,仅依赖于与铁(Fe)、锌(Zn)、锰(Mn)等必需金属元素共用的转运蛋白进行迁移[3-5],但近年来,越来越多的研究揭示植物可能存在一种特定的Cd调控机制[...

  

镉(Cd)是一种十分有害的重金属元素,以其较高的移动性和较强的生物毒性著称[1],严重威胁生态环境和人类健康。Cd能通过植物进入食物链,最终在人体内累积并诱发多种疾病[2]。因此,减少植物源性食物中Cd的积累对维护人类健康至关重要。尽管Cd在植物中缺乏专门的“运输渠道”,仅依赖于与铁(Fe)、锌(Zn)、锰(Mn)等必需金属元素共用的转运蛋白进行迁移[3-5],但近年来,越来越多的研究揭示植物可能存在一种特定的Cd调控机制[6, 7]。然而,关于植物是否具有主动感知和响应环境中的Cd并减少其吸收和累积的能力仍不清楚。

2024114Nature communications在线发表了浙江大学郑绍建教授课题组题为The Arabidopsis receptor-like kinase WAKL4 limits cadmium uptake via phosphorylation and degradation of NRAMP1 transporter的研究论文。该研究揭示了拟南芥WAKL4-NRAMP1调控模块主动响应Cd并减少其吸收的分子机制,为植物重金属胁迫响应调控研究提供了新的思路和见解;同时,该研究发现由WAKL4介导的Cd转运蛋白NRAMP1Tyr488磷酸化事件为植物酪氨酸(Tyr)磷酸化研究提供了新的有力证据,而Tyr488磷酸化进一步促进Cd胁迫下NRAMP1向液泡的降解过程,也丰富了对NRAMPs家族成员翻译后修饰和蛋白稳定性调控机制的理解。

为了探究植物是否以及如何主动感知和响应Cd,该课题组聚焦在一类植物类受体激酶(Receptor-like kinase, RLK)上。RLK是一类主要定位于细胞膜且参与感知和响应植物体内外信号的重要蛋白[8]。课题组前期已发现RLK成员PSKR1/ALR1作铝(Al)离子受体在铝胁迫感知和应答中发挥关键作用[9],但RLK在感知或响应重金属Cd方面还不清楚。他们首先对实验室收集到的大量拟南芥RLK突变体材料进行Cd胁迫敏感性筛选,获得了一个Cd敏感的T-DNA插入突变体wakl4。研究人员随后通过CRISPR/Cas9体系在野生型拟南芥(Col-0)背景下敲除WAKL4基因并得到了两个纯合株系wakl4-1wakl4-2Cd胁迫表型分析发现,wakl4-1wakl4-2表现出更为敏感的表型,幼苗新叶黄化加剧,主根长、鲜重、叶绿素含量均明显低于WT,而Cd含量却明显高于WT,功能回补株系Com1Com2Cd胁迫下的表型和生理特征几乎与WT一致(图1 A)。以上结果证实了WAKL4功能缺失突变引起了拟南芥对Cd胁迫敏感,并且该敏感表型与植物体内过多Cd积累有关。

1. WAKL4 Cd胁迫响应及其下游调控

该课题组进一步对Cd处理下WAKL4的翻译和转录水平进行了分析,以确定WAKL4Cd的响应。他们发现WAKL4蛋白丰度在75 ?M Cd处理时或2-4小时Cd处理时达到峰值,长时间或高浓度的Cd处理则会抑制WAKL4的积累,且WAKL4对其他金属响应不明显(图1 B, C)。此外,他们还发现WAKL4转录水平也有类似的变化(图1 D)。这些结果表明,WAKL4Cd胁迫的响应在很大程度上表现出特异性和快速性。随后,研究人员通过蛋白互作筛选发现WAKL4主要与植物金属转运蛋白NRAMP1存在相互作用(图1 E)并磷酸化NRAMP1Tyr488残基(图1 F),被磷酸化的NRAMP1又进一步分选至液泡进行降解(图1 G)。

有趣地是,该团队还发现上述Cd响应机制在拟南芥中存在生态型依赖特性。即在Ws生态型中,WAKL4转录和蛋白水平对Cd的响应比Col-0生态型明显更弱(图1 I),这减轻了Ws背景下WAKL4功能丧失突变体的Cd敏感表型(1 H)。他们通过重测序并推测这种Cd响应程度的差异性可能部分是由于两个生态型之间WAKL4启动子和编码区的多重变异所致(图1 J)。鉴于Col-0生态型中液泡定位的Cd解毒基因HMA3天然失活[10],从而丧失了将进入细胞内的镉隔离到液泡的解毒机制。为此,Col-0生态型在应对镉胁迫时,更需要发展出一种新的机制来弥补因HMA3的天然缺陷所导致的Cd敏感劣势,WAKL4-NRAMP1调控模块的功能很好地补偿了镉内部解毒机制的缺陷,并赋予了Col-0通过主动降低镉累积,从而提高其对镉的耐性的能力。

总之,该研究团队通过大量的生理、生化、分子、遗传等方法,揭示了WAKL4调控植物Cd吸收的功能机制:Cd胁迫通过促进WAKL4基因的转录和抑制其蛋白降解,以快速诱导WAKL4蛋白在细胞质膜上的累积,进而磷酸化NRAMP1Tyr488并促使NRAMP1进行内吞和液泡靶向降解,最终减少植物对Cd的吸收和积累(图2)。综上,WAKL4-NRAMP1组成的信号调节模块赋予了植物有效且专一地限制过量Cd吸收和积累的能力,为植物Cd胁迫响应研究领域提供了新的见解,同时也为培育低Cd作物品种提供了潜在的新基因资源和理论依据

2. WAKL4-NRAMP1模块调控植物Cd吸收的作用模式

这是该团队今年继发现首个植物细胞铝离子受体(Ding et al. 2024. Cell Research. 34:281-294),营养吸收组织根毛有限生长调控模块(Cui et al. 2024. Current Biology. 34:313-326)和磷信号转导及植酸磷InsP6合成调控复合体(Xu et al. 2024. Nature Communications. 15:5107之后的又一个富有创新性的研究成果。浙江大学生命科学学院郑绍建教授课题组已毕业博士研究生袁俊杰为该论文的第一作者,丁忠杰研究员为该论文的通讯作者。浙江大学金崇伟教授和法国巴黎大学Moussa Benhamed教授也参与了该项工作。该研究得到广东省岭南现代农业实验室专项资金、国家重点研发计划等项目的资助。

全文链接:

https://www.nature.com/articles/s41467-024-53898-8?utm_source=rct_congratemailt&utm_medium=email&utm_campaign=oa_20241105&utm_content=10.1038/s41467-024-53898-8



参考文献

1. Zhao, F. J., Tang, Z., Song, J. J., Huang, X. Y. & Wang, P. Toxic metals and metalloids: Uptake, transport, detoxification, phytoremediation, and crop improvement for safer food. Mol Plant15, 27-44 (2022).

2. Yan, H. L. et al. Cadmium contamination in food crops: Risk assessment and control in smart age. Crit Rev Env Sci Tec (2023).

3. Dubeaux, G., Neveu, J., Zelazny, E. & Vert, G. Metal sensing by the IRT1 transporter-receptor orchestrates its own degradation and plant metal nutrition. Mol Cell69, 953-964 (2018).

4. Morel, M. et al. AtHMA3, a P1B-ATPase allowing Cd/Zn/Co/Pb vacuolar storage in Arabidopsis. Plant Physiol149, 894-904 (2009).

5. Sasaki, A., Yamaji, N., Yokosho, K. & Ma, J. F. Nramp5 is a major transporter responsible for manganese and cadmium uptake in rice. Plant Cell24, 2155-2167 (2012).

6. Yu, E. et al. Duplication of a manganese/cadmium transporter gene reduces cadmium accumulation in rice grain. Nat Food3, 597-607 (2022).

7. Zhang, Y. et al. Plasma membrane-associated calcium signaling modulates cadmium transport. New Phytol238, 313-331 (2023).

8. Dievart, A., Gottin, C., Perin, C., Ranwez, V. & Chantret, N. Origin and diversity of plant receptor-like kinases. Annu Rev Plant Biol71, 131-156 (2020).

9. Ding, Z.J. et al. The LRR receptor-like kinase ALR1 is a plant aluminum sensor. Cell Research34, 281-294 (2024).

10. Wong, C. K. E. & Cobbett, C. S. HMA P-type ATPases are the major mechanism for root-to-shoot Cd translocation in Arabidopsis thaliana. New Phytologist181, 71-78 (2009).


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