Mol Plant | 中国科学技术大学赵忠教授课题组揭示植物干细胞应对高温胁迫的策略

　　

摘要

2024年10月28日，Molecular Plant在线发表了中国科学技术大学赵忠教授课题组的重要研究成果。该研究以“Heat stress-induced decapping of WUSCHEL mRNA enhances stem cell thermotolerance in Arabidopsis”为题，报道了植物干细胞应对高温胁迫的新机制。研究人员发现，MYB3R家族成员中的MYB3R-like能够通过招募m7G甲基转移酶ROOT INITIATION DEFECTIVE 2（RID2）来维持干细胞关键调控基因WUSCHEL (WUS)mRNA的5’帽结构，从而保护其不被降解。然而在高温胁迫下，MYB3R-like/RID2模块被抑制，新生的WUS mRNA因缺乏5’帽结构而被降解；这一过程释放了WUS对干细胞中蛋白质折叠能力的抑制，从而使得植物能够通过消除错误折叠蛋白的积累，增强干细胞的耐热性。

研究背景

植物地上绝大部分的器官，都是在胚后由位于茎顶端分生组织（SAM）中的干细胞分化发育而来。这种独特的胚后发育模式，为固着生长的植物赋予了极强的发育可塑性以适应环境的变化。目前，全球气候变暖已经成为全球粮食安全保障的一个严重威胁。据估计，全球气温每升高1°C，小麦将减产6.0%，水稻将减产3.2%，玉米将减产7.4%，大豆将减产3.1%。由于干细胞是植物胚后绝大部分器官的来源，SAM如何感知热胁迫信号并保护干细胞，这对于植物在高温下的生存至关重要。然而，目前植物干细胞如何响应高温的分子机制尚不清楚。

研究内容

MYB3R-like属于非典型的MYB3R家族成员，研究人员发现MYB3R-like在茎顶端分生组织中特异表达。通过构建可诱导的MYB3R-like RNAi植株，发现MYB3R-like敲低植株中WUS mRNA显著减少。进一步的证据表明MYB3R-like能够直接结合在WUS启动子上正调控其表达。为了阐明MYB3R-like调控WUS表达的潜在机制，研究人员鉴定到了一个与MYB3R-like相互作用的蛋白RID2。RID2被预测为一个甲基转移酶，但其催化的底物并不清楚。研究人员发现，RID2具有保守的AdoMet结合基序（VLxI/LxxGxGxDL）和两个对帽甲基转移酶活性至关重要的保守氨基酸残基，这与已报道的人与植物中RNA m7G甲基转移酶类似。通过核酸外切酶和RNA immunoprecipitation (RIP)等实验，研究人员证实RID2能够对WUS mRNA 5 ’端进行m7G甲基化，通过维持5 ’帽结构保护WUS mRNA不被降解。

有意思的是，研究人员发现高温能够抑制MYB3R-like和RID2的表达，进而导致了WUS表达的下调。那么MYB3R-like/RID2模块对WUS表达的调控是否与干细胞响应热激胁迫有关呢？细胞中未折叠/错误折叠蛋白的积累是对所有生命体最有危害的影响之一。在绝大多数细胞中，错误折叠蛋白的积累都会激活未折叠蛋白反应（unfolded protein response, UPR），通过增加可用于再折叠分子伴侣的数量或触发内质网相关降解（endoplasmic reticulum-associated degradation, ERAD）来消除错误折叠蛋白。但是在干细胞中，研究人员发现WUS通过直接抑制UPR核心调节因子BiP2和bZIP28，负调控了干细胞中的蛋白再折叠能力。这表明在正常温度下，干细胞中未折叠/错误折叠蛋白的修复（重折叠）能力被WUS严格控制。由于蛋白的重折叠过程可能会引入危及蛋白质结构或功能的随机错误，干细胞的这种特殊策略是确保干细胞不再利用这些重折叠的蛋白质，以保障干细胞中蛋白质合成的准确性。但是在热激条件下，干细胞同样会大量积累错误折叠蛋白，这种策略会导致干细胞引发PCD这样的危险后果。因此，热抑制MYB3R-like/RID2模块可以降低WUS的表达量以释放对UPR的抑制，从而增加干细胞对错误蛋白的修复。这样干细胞能够以暂时牺牲蛋白质合成的准确性为代价，来换取其在高温下的存活。这一发现为深入理解植物干细胞对环境变化的可塑性以及植物应对热胁迫的机制提供了重要依据，也为未来培育耐高温的作物品种提供了新的思路。

干细胞中MYB3R-like/RID2-WUS介导的耐热性机制

作者简介

中国科学技术大学赵忠教授为论文的通讯作者，博士研究生刘素梅是论文的第一作者。兰州大学武海军教授参与了本文研究。该研究得到基金委及校创新项目的支持。