神经元不规则调谐曲线在神经编码中的高效信息压缩机制研究

《Cell Reports》：Random compressed coding with neurons

本文通过构建模型揭示神经元不规则调谐曲线可高效压缩信息，为神经编码研究提供新视角。

　　### 研究背景
在神经元信息传递的研究领域中，经典的神经元高效编码模型常假设神经元的平均响应，即 “调谐曲线（tuning curves）”，是如钟形或单调函数等简单形式，以描述神经元对刺激特征的反应。在这种框架下，调谐曲线的形式和神经噪声共同决定了神经元群体的编码性能，而高效编码假设则认为调谐曲线的排列是为了在有限的神经资源条件下实现最精确的编码。

然而，实际神经元的调谐曲线远比经典模型复杂。例如，在内嗅皮层中记录到的网格细胞（grid cells），其在二维开放空间环境中的调谐曲线呈现多峰且周期性的特点，当动物在三维空间中运动时，其放电场还会表现出不规则、局部周期性但全局非周期性的特征。此外，在其他脑区和不同物种中也观察到了多种不规则的调谐曲线，如听觉神经元的多模态和不规则频率选择性等。这些复杂调谐曲线的广泛存在，表明需要对其在编码中的作用进行更深入的理论研究。

在此背景下，本研究旨在探究复杂但不规则的调谐曲线是否能像网格细胞的周期性调谐曲线那样，实现高效的神经编码，以及这种编码是否依赖于精细调整的特性。

研究方法

为了解决上述问题，研究人员构建了一个简单的模型，该模型包含一群具有随机、空间扩展且不规则调谐曲线的神经元。这些调谐曲线由一个随机过程生成，通过控制随机过程的相关长度来调节调谐曲线的不规则性（或平滑度）。具体而言，研究采用了一个两层前馈神经网络，在第一层中，大量的感觉神经元对刺激进行编码，其调谐曲线为经典的高斯形式；第二层的表征神经元接收来自感觉神经元的随机突触连接，从而产生不规则的调谐曲线。

研究中，通过改变感觉神经元调谐曲线的宽度σ，可以在模型中实现从极端不规则到相对平滑的调谐曲线的过渡。同时，为了量化编码性能，研究使用了理想解码器（ideal decoder）计算均方误差（MSE），该解码器能够最小化 MSE，从而聚焦于编码过程中的不确定性，而非解码过程中的不完善之处。

研究结果

1. 几何视角下不同调谐曲线的编码差异：从几何角度来看，简单的高斯调谐曲线生成的群体响应曲线较为平滑，相似的刺激会映射到相近的响应；而复杂（如周期性或不规则）的调谐曲线生成的曲线则更为曲折，能更好地利用群体响应空间，理论上可实现更高分辨率的编码。然而，复杂调谐曲线也会导致全局误差，即两个距离较远的刺激可能被映射到相近的活动模式，在噪声存在的情况下，这种几何结构会引发全局错误。
2. 极端不规则调谐曲线的编码特性：在感觉层神经元调谐曲线极窄（σ→0）的极限情况下，模型产生的是一种完全不相关的随机编码。此时，刺激被映射到群体活动空间中的一组随机位置，理想解码器在解码时，错误要么为零，要么通常与输入范围相当。通过理论推导和数值模拟发现，这种情况下的解码错误概率随第二层神经元数量的增加呈指数级下降，意味着可以在相对较小的表征层中高效压缩信息，尽管错误可能是灾难性的，但发生概率极低。这一结果与压缩感知（compressed sensing）的核心结论相符，即通过随机投影可以高效地解码高维信号。
3. 一般不规则调谐曲线的编码权衡：对于一般的不规则调谐曲线，除了全局误差外，还存在局部误差。这是因为感觉层较宽的调谐曲线在一定程度上保留了刺激间的距离信息，使得附近的刺激在平均响应曲线上对应附近的点，噪声会导致这些局部编码出现错误。随着σ的减小，平均响应曲线会变长且更曲折，拉伸增加了局部分辨率，但曲折度的增加也提高了全局错误的概率。通过近似分析计算，得到了 MSE 与局部误差和全局误差的关系表达式，该表达式与数值模拟结果吻合良好。研究发现，对于任何给定的神经元数量N，都存在一个最优的σ值σ?(N)，它能平衡局部误差和全局误差，使 MSE 最小化。在最优情况下，MSE 随神经元数量呈指数级下降，表明即使调谐曲线是平滑的，也能实现高效的信息压缩。
4. 多维刺激的编码拓展：研究将框架扩展到包含更高维（K维）刺激的情况。通过定义 “纯” 和 “联合” 两种编码方案，分别模拟感觉神经元对不同刺激维度的响应方式。在 “纯” 编码方案中，神经元独立响应不同维度，调谐曲线是一维调谐曲线的简单叠加；在 “联合” 编码方案中，神经元对所有刺激维度都敏感，调谐曲线是多维高斯过程的样本。从几何角度分析，两种方案的响应曲面结构不同，“纯” 方案的响应曲面在特定维度上有明显的折叠，而 “联合” 方案的响应曲面更像 “皱巴巴” 的形状。通过数值模拟发现，在足够大的N情况下，“联合” 方案比 “纯” 方案更具优势，因为它能更有效地抑制全局误差，但这种优势的交叉值N取决于刺激维度K。
5. 猴子运动皮层的编码应用：研究人员将模型应用于猴子初级运动皮层（M1）的数据。在 “静态任务” 中，猴子需要将手保持在特定位置，研究从 M1 记录中提取手位置选择性的调谐曲线。以往研究常将这些调谐曲线建模为线性投影，但本研究发现，包含不规则性的模型能更好地拟合数据。通过将模型与 M1 神经元数据拟合，计算并比较了使用不规则调谐曲线的压缩编码和简单线性调谐曲线编码的 MSE，结果表明，当神经元数量足够大时，不规则调谐曲线编码更具优势，且这种优势在较小的σ值下更为明显。

研究讨论

1. “指数强” 神经群体编码：本研究中随机压缩编码的结果与网格细胞位置表示中发现的指数缩放特性相似，都属于 “指数强” 群体编码。与网格细胞利用周期性实现高效编码不同，本研究中的调谐曲线是随机的。这一概念源于香农在通信系统中的工作，他提出高效编码可通过在高维空间中拉伸曲线来实现，但需避免曲线过度缠绕导致灾难性错误。本研究在此基础上进行了扩展，通过调节感觉神经元调谐曲线的宽度σ，在更一般的 “相关随机” 场景中找到了最优的编码方案。
2. 复杂不规则调谐曲线的编码意义：此前大量文献关注神经元简单调谐曲线的编码问题，而本研究聚焦于更复杂、跨越整个刺激空间的不规则调谐曲线。近年来，实验中观察到的这类调谐曲线越来越多，且已有研究使用不规则调谐曲线来拟合神经记录数据。本研究通过选择一个简单的随机过程模型，深入探讨了复杂调谐曲线对编码属性的影响，发现神经元调谐曲线的异质性有助于编码，即使单个神经元的响应高度模糊，但整个神经群体作为计算单元能实现高效编码。
3. 群体响应的几何与维度：随着实验技术的发展，对神经群体活动的大规模记录使得研究人员开始关注群体响应的几何属性和维度。本研究通过理论框架揭示了单个神经元调谐属性与群体响应结构之间的联系，表明最优编码时神经流形的维度约为N/2。研究还发现，通过改变感觉层调谐曲线的宽度，群体活动协方差的频谱会呈现带通结构，这为理解神经群体如何编码信息提供了新的视角，同时也强调了从数据中准确表征神经流形维度的挑战。
4. 与压缩感知的关联：本研究中的网络将高维活动模式的信息压缩到较少数量的神经元中，这与压缩感知的场景类似。在压缩感知中，通过随机测量可以近似最优地重建高维信号。本研究虽然在目标和最优解码机制上与压缩感知有所不同，但也得到了类似的缩放形式，即随机投影的数量与刺激数量之间的对数关系。
5. 编码与解码的关系及研究局限：本研究主要关注神经元群体的编码特性，假设了理想解码器。虽然简单的神经网络可以实现理想解码器的功能，但生物体内是否存在能近似理想解码器的学习规则仍有待研究。此外，本研究的模型存在一定局限性，如假设调谐曲线来自高斯过程、噪声不相关等，忽略了神经系统中可能重要的因素，如相关噪声和循环连接。不规则调谐曲线在大脑中的普遍性和功能作用也需要进一步探索。未来的研究需要更全面地考虑编码和解码过程，结合功能需求和可能的解码资源限制，解释编码方案的形成机制。

综上所述，本研究通过构建简单模型，深入分析了神经元不规则调谐曲线在信息编码中的作用，为理解神经编码的机制提供了重要的理论依据，同时也为后续研究指明了方向。